为了镇住祸髅，迈克尔森家族的四人发誓彼此分离，新奥尔良恢复了往日的和平。这种和平安宁的日子过去了七年，文森特、弗莱娅、海莉和约书亚尽量避免各种族之间产生矛盾。可海莉却接到神秘瀑布魔法学校打来的电话，霍普被停学了。
霍普遗传了父亲克劳斯的一些性格，聪明又桀骜不驯。她为了筹钱去找父亲，偷偷将自己的血卖给了同学亨利。属于新月狼族的亨利平日总受人欺负，他喝下霍普的鲜血是为了成为狼人与吸血鬼的混种，变得更强壮。但是他选择从图书馆楼顶跳楼自杀以转化成吸血鬼的办法，必然会引起学校的注意。于是校方决定暂停霍普和亨利的学业，回新奥尔良好好反省。
就在海莉忙着向亨利家人道歉时，意外情况发生了。亨利竟然无法控制的袭击了酒吧招待波比，一石激起千层浪，海莉焦头烂额的周旋于吸血鬼与狼族之间，平息各方的怒火。但这似乎只是个开始，怪异的现象渐渐显现，鲜花快速枯萎，龙头里流出血液，唯一的解释就是祸髅在试图反攻。
居住在纽约的丽贝卡也发现了同样的情况。就在刚才马塞尔向她提出了求婚，可丽贝卡心系家人，不可能像科尔和达维娜那样无忧无虑的生活在圣弗朗西斯。尤其在发生这种情况的时候，更不能只想着自己的幸福。她立刻打电话寻找克劳斯，果不其然，向来不愿遵守规矩的克劳斯就在法国，和以利亚在一起。
自愿催眠失去记忆的以利亚躲在法国小镇马诺斯克，过着悠闲的生活。克劳斯压制不住内心的思念来到马诺斯克，铲除所有的仇家，以免忘记恩怨的以利亚受到伤害。有时克劳斯会坐在酒吧里，听着以利亚弹奏钢琴。今天他终于按捺不住，与“陌生人”以利亚聊起了天。也正是因此，花束开始枯萎，祸髅极力引诱兄弟相见的目的正在一步步实现。
就在如此危急的时刻，弗莱娅却有意离开新奥尔良。基琳在新奥尔良等了弗莱娅六年时间，现在基琳居住在黎巴嫩，弗莱娅知道自己有负于她，如果再天各一方，只怕会失去彼此。弗莱娅很矛盾，在家庭和基琳之间犹豫不决。只有文森特能明白她的痛苦，虽然目前城里有不安的势头出现，但只要以利亚、克劳斯、丽贝卡和科尔不聚在一起，文森特自信有能力应付。
但恐怕事情并没有文森特想象得那么简单，海莉莫名失踪，天上降下血雨，事态的发展逐渐失去了控制，文森特心中不由得产生一丝不祥的预感。
接连产生的异象让文森特很担心，却又不知如何是好。万般无奈之下，他寻求预言家的帮助。精于占卜的艾薇用塔罗牌预测了一个他无法相信的未来，新奥尔良城将被摧毁，而摧毁者不是文森特一直心心念念的克劳斯，而是克劳斯的女儿霍普。虽然艾薇认为预言并不代表最终结局，可还是抹不去文森特心中的忧虑。
这会文森特的另一个盟友马塞尔已从纽约返回新奥尔良，除了要忍受丽贝卡带给他的伤心和痛苦，还要面对吸血族人对狼族的不满。此外，克劳斯为了找到失踪多日的海莉也返回新奥尔良。能让海莉无声无息消失的人，只能是混血种。所以于公于私，马塞尔都要抓到唯一有嫌疑的混血种亨利。
新月狼族的首领是丽丝娜，她当然不愿亨利被吸血鬼带走。可她必须要考虑弱势的新月狼族能否抵挡来势汹汹的吸血鬼。马塞尔也不想打破得来不易的和平，更不会伤害才15岁的亨利。他提出放干亨利的血，再关上几年。受几年罪后，亨利回来就成为吸血鬼，不仅能得到马塞尔的保护，也洗清了杀害波比的罪过。
丽丝娜本以为海莉一定会出面保护亨利，但惊慌之中的亨利几乎用很肯定的语气否定了她的想法，这就更引起马塞尔的怀疑。别无他法的丽丝娜只能同意马塞尔的提议，将亨利交到了他的手上。当马塞尔审问海莉的事情时，亨利反复强调自己不知道海莉的下落。盯着他惶恐却带有坚毅的眼神，马塞尔明白了，亨利只是个小喽罗，指挥他做事的另有其人。想到这，马塞尔背后冷汗直冒，脑海里不由得浮现出霍普天真的相貌。作为转化亨利的人，亨利必然效忠于霍普，宁死都不会说出霍普的名字。
从马塞尔那得知这一情况后，克劳斯怒火难掩。他怒气冲冲的找到霍普，更让他想不到的是，女儿这么做就是为了让他回来。有其父必有其女，霍普遗传了克劳斯的基因，为达目的不择手段。霍普为了见到父亲，让亨利袭击海莉，之后还施了睡眠咒和隐藏咒。但父女相见并非好事，克劳斯一接近霍普，耳边仿佛就能听到祸髅的低语。两人相处的时间越长，体内的黑魔法就会转化出更多丑陋的事物，很可能会波及整个新奥尔良，霍普对此却毫不在乎。
正在另一个房间收拾行李的弗雷娅听到了父女俩的争吵，本以为找到海莉的下落，就可以安心离开，与基琳生活在一起，可事态的发展已远超她的想象。克劳斯强行从霍普的大脑中读出海莉沉睡在圣安妮教堂的棺椁中，但当他和弗雷娅赶到圣安妮教堂的钟楼时，只看到翻倒的棺材和满地的鲜血，海莉已不见了踪影。
是谁破除了隐藏咒抓走了母亲，霍普自己都无法知道。此时后悔莫及已于事无补，她能做的只有听从父亲的安排，老老实实的回神秘瀑布的魔法学校，其他的事都交给父亲和姑妈处理。当晚，同校校友罗曼愿意送她回校。可此时街边传来惊呼，被马塞尔封在地窖内墙里的亨利吊在街头，心脏被挖早已气绝身亡。
七年前，被马塞尔抹去记忆的以利亚还处于迷茫和困惑中。他不知道自己是谁，也想不起自己的家人，只有无尽的饥饿感伴随着他。在无意中品尝到鲜血的滋味后，吸血鬼的本性被激活。随后无辜人的鲜血染红了以利亚的旅途，他来到了纽约，过着浑浑噩噩的吸血鬼生活，直到遇见了安托瓦妮特。
安托瓦妮特是个另类的吸血鬼，转化她的家庭过着清教徒似的生活，对吸血有着诸多规矩。起初安托瓦妮特接受不了吸血的日子，试图找回曾经的生活，但得到的只有痛苦和折磨。于是她丢弃了日光戒指，不再假装是个普通人，在黑夜中享受着鲜血带来的快感。她始终遵守着家庭里的规矩，吸血前会低声的催眠猎物。以利亚正是被她温柔的声音所吸引，看到她后，才知道自己还有同类。
随着与安托瓦妮特相处时光增多，以利亚慢慢找回了部分记忆，想起自己会说法语，会弹钢琴。可没多久以利亚的行动被同在纽约的马塞尔发觉，他出面警告以利亚离开纽约，不要靠近丽贝卡。警告对以利亚并没有起到作用，反而激发出找回过往生活的渴望。
安托瓦妮特不愿再经历这样的痛苦，选择离开以利亚去往法国。也正如她所说的，当以利亚知道是自己要求抹去记忆时，内心的痛苦和失望可想而知。下定决心不再回头看的以利亚前往法国找到了在小镇上经营酒吧的安托瓦妮特，七年朝夕相处的日子让两人感情渐深。
一个浪漫的夜晚，以利亚和安托瓦妮特在酒吧的钢琴前合奏了一曲。奏罢，以利亚拿出早已准备好的戒指。这么浪漫的时刻，哪能没有香槟庆祝，但来到酒窖的安托瓦妮特却遇到了克劳斯。
现在迈克尔森家族正面临危机，所以克劳斯不会让以利亚呆在法国。他催眠安托瓦妮特，要求安托瓦妮特拒绝以利亚的求婚，永远离开以利亚的生活。但惯使心机的克劳斯却没想到，安托瓦妮特并没有被催眠，而是将实情告诉了以利亚。两个曾发誓保护家族的兄弟，此刻再没有了以往的情谊。为了表明心意，以利亚毅然拧断了克劳斯的脖子。
苏醒过来的克劳斯明白当年的兄弟已经死去，黯然返回新奥尔良。以利亚却产生了另一个疑问，安托瓦妮特没有被催眠，只有一个可能，那就是她的体内有马鞭草。安托瓦妮特这才承认，从第一次见到以利亚，就知道以利亚是始祖吸血鬼。因为迈克尔森家族树敌众多，安托瓦妮特才没有告诉以利亚。如今以利亚有了自己的选择，舍弃旧我，开始新的生活。以利亚摘下日光戒指，迎接升起的朝阳化身火焰，将过去血腥混乱的历史通通化为灰烬。